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Nuestra historia comienza pocos años después del final de Prince of Persia: Las Arenas del Tiempo™ . El Príncipe ha regresado a su hogar, en Babilonia, donde una criatura sobrenatural le espera para destruirle. Obligado a huir, nuestro héroe pide consejo a un viejo místico que le explica lo ocurrido: con sus acciones ha despertado a la reencarnación inmortal del Destino, conocido como el Dahaka . En su intento de salvar el palacio del Sultán de la destrucción, el Príncipe ha creado un nuevo salto en la Línea del Tiempo.

Perseguido por el Dahaka , el Príncipe se embarca en una aventura llena de misterios y peligros para desafiar a su propio destino, enfrentarse a su muerte anunciada, al darse cuenta de que la única forma de seguir vivo es viajar al lugar en el que se forman las Arenas del Tiempo, ir al pasado e impedir que éstas se formen. Sin las Arenas, la última aventura del Príncipe no podrá tener lugar, y por tanto el Dahaka dejará de existir. Su periplo le lleva hasta el centro de una isla maldita donde los peores temores de los hombres se han convertido en realidad.